Niels Ruel kommer i 1930'erne til København og får arbejde i en boghandel. Han bliver han ven med Flemming, en charmerende og handlekraftig ung mand. Men samtidig bliver Niels trukket ind i en kreds af mennesker, som sympatiserer med Hitlers tanker om et nyt Europa. Situationens alvor går op for ham, da Flemming melder sig til Østfronten. Romanen følger Niels Ruel i efterkrigsårene, helt frem til 2005, hvor han som olding vurderer sit livs vendepunkter i sit sommerhus i Rørvig. Vi følger hans buldrende succes som forlægger, hans betingede succes i kærlighedslivet - og hans sindrige forsøg på at forsone sig med sin fortid. Den, der hvisker, lyver blev i 2006 indstillet til BG Banks Litteraturpris og dermed et gennembrud for Thorstein Thomsen som voksenforfatter.